En el citado año 1935 se realizó además su primera modificación al ampliar la capacidad de aforo a 55 000 espectadores. La propiedad del mismo era del club milanista hasta que en 1935 transfirió la propiedad al gobierno municipal y en 1947 el club interista pasó a disputar sus encuentros en el recinto, compartiendo ambos localía. El delantero italiano Giuseppe Meazza es el máximo goleador de la historia del Inter (y tercer máximo anotador de la Serie A), convirtiendo 284 goles por el club en 408 encuentros. En la Serie A, acabaría quinto en clasificación, nuevamente Boninsegna sería el máximo goleador con 22 goles. En serie A Inter tiene una primera vuelta con buenos resultados y es líder en la fecha 16. En el retorno pierde puntos y se aleja de la punta terminaría luchando por un puesto en champions que en el juego final contra SS Lazio al ganarle 2-3 el Inter entraría a champions league después de seis años, Mauro Icardi sería capocannoneiri con 29 goles. Copa Italia Inter tendría una gran competencia debutaría en octavos de final ganando en prórroga a Empoli 3-2 en cuartos AS Roma 2-0 avanzando por tercera vez consecutiva ala semifinal en esta edición contra AC Milan 3-0 con esta victoria en el Giuseppe Meazza Inter enfrentaría en la final a Juventus defensor del título el 11 de mayo en el Olímpico de Roma «I Nerazzurri» saldría campeón en la prórroga 4-2 con goles de Barella, Çalhanoğlu y doblete de Perišić 11 años después suma la octava Copa de Italia en su palmares.
En la Copa de Italia llega de nuevo a la final viéndose las caras por tercer año consecutivo con la AS Roma, pero esta vez será derrotado. Ha ganado 3 ligas de la Serie A italiana y 9 Copas de Italia y estuvo en una final de la Copa de Europa en en 1984. Su camiseta color rojo grana es el símbolo de una afición que llena el estadio Olímpico de Roma, donde suelen jugar el derby contra el Lazio. Empezando la segunda vuelta, Inter obtendría una racha de 8 victorias consecutivas (incluyendo el Derbi ante el Milán por 5-2 en la vuelta), por lo cual el Campeonato Italiano tendría un final apasionante en las últimas fechas en la pelea por el título. Desde el campeonato siguiente, vuelve a utilizar las rayas verticales negras y azules. El quinto scudetto se lograría en 1939-40 sin Giuseppe Meazza lesionado de su pierna izquierda; la campaña fue liderada por Tony Cargnelli como entrenador y Ferraris II, Frossi, Campatelli, Demaria, Locatelli y Guarnieri en el campo de juego terminarían con más victorias, mejor ataque y mejor defensa del campeonato.
Inter comenzó la temporada 1964/65 jugando la Copa Intercontinental contra Club Atlético Independiente, perdiendo el partido de ida en Argentina por 1-0. En la vuelta, los Nerazzurri se impusieron por 2-0 en Milán y esto obligó a jugar un partido desempate en campo neutral. El partido inaugural fue disputado entre ambos conjuntos, con victoria 3-6 para i nerazurri. La Juventus fue descendida a la Serie B y perdió los Scudettos de 2005 y 2006, y el Inter, que había quedado tercero tras la Juvetus y el AC Milán, reclamó ala FIGC que se le otorgase el Scudetto de 2006, y finalmente así fue, llegando a su décimo cuarto Scudetto para los Nerazzurri, obteniendo de esa manera un título de liga que le correspondía, en todo caso, al AC Mílan, que había quedado segundo en la tabla. En Liga de Campeones quedarían eliminados en fase de grupos luego de empatar en la jornada 6 con Shajtar Donetsk, lo que también significo quedar fuera de disputar la liga Europa al quedar cuarto. Su peor actuación se registró en la temporada 1921-22 cuando finalizó en último puesto de su grupo y tuvo que disputar una eliminatoria para mantener la categoría. Uno de los socios fundadores del Inter, pintor reconocido llamado Giorgio Muggiani, fue quien diseñó el primer escudo del equipo en el año 1908. Este diseño incorporó las siglas «FCIM» (debido a las iniciales del club) en el centro de una serie de círculos que forman el escudo del club.
El 25 de enero de 2019 Inter anuncio que LionRock Capital adquirió 31% de las acciones del empresario Erick thohir. Durante un breve período entre 1928 y 1929, el Inter se ve obligado a fusionarse con la Unione Sportiva Milanese, modificando también su nombre y su camiseta, que pasa a ser blanca con una cruz roja en el pecho, en honor a la bandera de la ciudad de Milán. Es el club que ha disputado siempre la Serie A -máxima competición de clubes en Italia- desde su fundación en la temporada 1929-30 sumando un total de ochenta y nueve apariciones, y es el único club del país que nunca ha perdido la categoría, sumando un total de 106 campeonatos desde que disputase el primero en la temporada 1909. Ocupa el segundo puesto en la clasificación entre los sesenta y siete participantes históricos además de ser el segundo más laureado con diecisiete títulos. Salsburgo, primero en Viena, donde el Nerazzurri ganó por 1 a 0 con un gol de Berti.
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